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Der Industrielle Tony Stark ist ein Playboy und Tunichtgut. Er hat die Rüstungsfirma seines Vaters übernommen, gibt das Geld mit vollen Händen aus und kümmert sich nicht darum, was die Waffen anrichten, die seine Firma jeden Tag verkauft. Seine Einstellung ändert sich erst, als er nach der Vorstellung einer neuen Waffe in Afghanistan entführt wird. Seine Kidnapper verlangen von ihm, dass er für sie eine der neuesten Waffen seiner Firma nachbaut. Stark geht zur Tarnung darauf ein, baut sich jedoch in Wirklichkeit eine Art Super-Rüstung und kann entkommen.

MIT-Professor John Koestler ist seit dem Tod seiner Frau bei einem Hotelbrand alleinerziehender Vater seines Sohnes Caleb. Bei der 50-Jahres Feier von dessen Grundschule wird eine Zeitkapsel geöffnet, die Grundschüler vor 50 Jahren mit Bilder bestückten, auf denen sie malen sollten, wie sie sich die Zukunft vorstellten. Jetzt erhält jedes Kind eines dieser Bilder, so auch Johns Sohn. Doch Caleb hat statt einer Zeichnung einen Zettel erhalten, der mit lauter Zahlenketten vollgeschrieben ist.

Der Film setzt nahtlos dort an, wo "Underworld" aufhörte. Die Vampirin Selene hat Viktor, einen der uralten Vampirfürsten, ermordet und ist nun mit dem Lykaner-Vampir-Mischling Michael auf der Flucht vor ihren eigenen Leuten. Sie vermutet, dass ihr Widersacher Craven die Erweckung von Markus, dem letzten Vampirfürsten verhindern will, da dieser als einziger noch mächtig genug ist sich ihm entgegenzustellen.

Seit Jahrhunderten tobt - unbemerkt vom Großteil der Menschheit - ein Krieg zwischen den aristokratischen Vampiren und den Werwölfen, auch Lykaner genannt, die einst die Sklaven der Vampire waren, bis sie sich gegen ihre Unterdrücker erhoben. Die Vampirin Selene ist eine Werwolfjägerin, eine sogenannte Todeshändlerin. Als sie eines Nachts in einer U-Bahn eine Gruppe Lykaner stellen, muss Selene feststellen, dass sich die vermeindlich primitiven Gegner weiterentwickelt haben: Sie verfügen über neue Waffen, die den Vampiren sehr gefährlich werden können.

Es gibt über 550 Millionen Schusswaffen auf der Welt, was bedeutet, dass jeder zwölfte Mensch auf der Welt eine Waffe besitzt. Die Frage ist nur: Wie bewaffnet man die anderen elf?

Mit diesem - zugegeben sehr zynischen Satz beginnt der Film. Nicolas Cage spielt die Rolle des Yuri Orlov, der sich vom Sohn eines ukrainischen Einwanderers und Restaurantbesitzers zu einem der bekanntesten internationalen Waffenhändler "hochgearbeitet" hat. In Rückblicken erzählt Yuri aus dem Off, wie es dazu kam und wie das Leben eines Waffenhändlers so aussieht.